Chakotay härstammar från den gamla nordamerikanska indianbefolkningen. Han fick lära sig sitt folks alla traditioner från tidig ålder och gjorde sitt bästa i att följa dem för att inte göra sin far Kolopak besviken, även om han inte trodde på dem. Senare, aningens obeslutsam, lämnade han sin stam och gick med i Starfleet. Detta var helt emot sin fars vilja. Chakotay erhöll ranken Commander då han var instruktör på Starfleet Academy. Men år 2370 avsatte han sig sin position och anslöt sig till Maquis-styrkan. Han ansåg att Federationen hade övergivit hans folk, och beslöt sig för att kämpa för dem. 

Chakotay och hans Maquis-besättning (bestående av bl.a. B'Elanna Torres och Tuvok) stötte ihop med U.S.S Voyager på sin första resa med Captain Janeway och hennes besättning, och under en attack slogs de ihop och Maquis-besättningen fick stiga ombord på Voyager efter det att Chakotays skepp förstördes. Han fick tillbaka sin rank som Commander och blev skeppets förste officer.

Chakotay ser ofta tillbaka till sin indianska bakgrund och delar gärna med sig av sin tro. Han brukar använda en metod för att kontakta sin döde fars ande för att få råd och vägledning.